Hilary a parányi Bellingham szülötte, amely Washington államban található. A sportos alkatú kislány három éves korától szorgosan járt úszóedzésekre, tizenévesen pedig Washington állam úszóbajnokságának legtehetségesebb versenyzője volt, sőt az ifjúsági olimpiára is eljutott. Mintegy mellesleg gimnasztikából is szép eredményeket ért el, ám a sport mellett azonban a színészet is érdekelte, sõt, ebben is bajnok akart lenni. A helyi színjátszókörben letudott "kötelező gyakorlatok" után - amelyek közt szerepelt Maugli is a Dzsungel könyvéből - 16 évesen Hollywoodba költözött. Itt aztán szűkös idők jöttek, egy darabig lakókocsiban lakott, miközben a South Pasadena High Schoolba járt, és az esténként vállalt alkalmi munkákból élt. Ám lassan ráragyogott a szerencse, amihez azonban keményen meg kellett dolgoznia és ezért egy rakás jobb-rosszabb tévésorozatban vállalt kisebb szerepeket. Az első igazi filmszerep a Buffy, a vámpírölő-ben volt, a tévésorozat filmváltozatában adódott, ahol Kimberly-t, Buffy legjobb barátját alakította. Hasonlóan nívós alakítást kellett nyújtania a 1994-es Az új karate kölyök című filmben: õ volt Julie, a keleti harcművészetek iránt fogékony tinédzserlány - de maga a film nem hozta meg neki az átütő sikert. A fiúk nem sírnak című filmben Hilary megdöbbentő átéléssel alakította a nemi identitásával küzdő, férfiruhában élő lányt, Teena Brandont. Ezek után csillaga feljövőben van. 2004-ben Clint Eastwood partnereként alakított Oscar díjasat a Millió dolláros bébiben melyben maga a rendező volt partnere. A Fekete Dália c. moziban egy kisebb, de annál komolyabb szerepet kapott Josh Hartnett és Scarlett Johansson mellett. 2008-ban csak egy felkérést vállalt el, a Birds of America című filmben, melyben olyan sztárokkal játszott együtt, mint Matthew Perry, Lauren Graham vagy Ben Foster. A következő évben az Amelia - Kalandok szárnyán című filmben Amelia Earhart, legendás amerikai pilótanő szerepét formálta meg, partnere Richard Gere volt, aki a vásznon Amelia férjét, és a karizmatikus üzletembert keltette életre. A 2010-es év egyik nagy durranása a Conviction című film, melyet október 15-én mutattak be Amerikában. A mozi megtörtént eseményen alapul, a történet a testvéri szeretetről és az önfeláldozásról szól. Hilary Betty Anne Waters karakterét kelti életre, aki azért küzd, hogy bebizonyítsa bátyja, Kenny ártatlanságát. A színésznő másik filmjét, a The Resident bemutatóját 2011-re tolták ki, de ebben az évben került bemutatásra a Szilveszter éjjel című filmje is. Következő filmje egy tv film volt 2013-ban, Mary & Martha címmel. Még ebben az évben két másik filmet is leforgatott You're Not You és The Homesman címekkel. 2015-ben a The One Percent című sorozatban vállalt szerepet, melyben Ed Harris a színésztársa. 2016-ban kerül bemutatásra a Spark című animációs film, melyben szinkronhangként lesz hallható Jessica Biel és Susan Sarandon mellett. 2017-es filmtervei között az 55 Steps című dráma és a Logan Lucky című vígjáték szerepel, amit 2018-ban Michael Shannon oldalán a What They Had című dráma követ.